Первый собор на территории Кремля был построен в 1380 году, в честь победы Дмитрия Донского в битве на реке Воже. В XVI веке в храме служил в будущем первый патриарх всея Руси – Иов.
В 1682 году на месте разобранного обветшавшего строения было возведено новое, славившееся богатым внутренним убранством, росписями, иконами, шитьем и обширной библиотекой. Главными святынями храма были частицы мощей Иоанна Предтечи и чудотворная икона Донская Божия Матерь.
В 1929 году Успенский собор был закрыт и варварски разграблен, а через 70 лет возвращен православной церкви. С 1991 года после проведения реконструкции здесь проходят богослужения, работают воскресная школа, православная библиотека, социальная столовая и иконописная мастерская.
